1958年，蒙纳士大学由澳大利亚联邦政府通过议会法案宣布成立，以工程师、军人及政治家约翰·莫纳什爵士命名。蒙纳士大学是维多利亚州成立100多年以来的第一所大学，其第一批学生于1961年进入克莱顿(Clayton)校区开始学习。蒙纳士大学的早期愿景是建立一所以研究为核心的高等教育机构，重心在于科技学科。然而，蒙纳士大学的发展很快便超过了原本的预期，它并没有依照传统和惯例，而是在在第一次招生后的短短几年内，便开始提供艺术、经济、教育、工程、法律、医学、政治和科学的课程。

除了卓越的科学研究，蒙纳士大学一直秉承着鼓励创造、革新和行动力的文化。20世纪70年代，蒙纳士大学克莱顿校园成为了澳大利亚大学生的抗议中心，这种挑战现状的哲学逐渐渗透到了大学。抗议中心曾以越南战争和第二波女权主义为主题的辩论吸引着澳大利亚活动家们的注意力，而今天则是以全球贫困和可持续性发展等诸多议题依然活跃在世界的舞台。然而，蒙纳士大学的领导地位不仅局限于竞选和宣传，而是凭借着充满活力的思想碰撞，成为了新一代澳大利亚高等学府的典范。

蒙纳士大学很快从一所专注于科学和技术领域的大学成长为一所综合型高等学府，并在墨尔本增设了6个校区。1990年，蒙纳士大学与奇泽姆研究所(ChisholmInstitute)合并，并增设考菲尔德(Caufield)和半岛(Peninsula)两大校区。1990年，吉普斯兰(Gippsland)校区并入蒙纳士大学。1991年，蒙纳士大学与维多利亚药学院(VictorianCollegeofPharmacy)建立了合作伙伴关系，继而增设帕克维尔(Parkville)校区。1994年，蒙纳士大学于墨尔本东南部建立了伯威克(Berwick)校区。2014年，巴拉瑞特大学和蒙纳士大学吉普斯兰(Gippsland)校区正式合并为澳大利亚联邦大学。[14]2017年，伯威克(Berwick)校区成为澳大利亚联邦大学的一部分。[15]蒙纳士大学法学院则位于墨尔本中央商务区的LawChambers法律教学楼，毗邻多间法院。[16]除此之外，墨尔本最大的医疗中心—阿尔弗莱德医院(AlfredHospital)与蒙纳士大学有长期合作关系。阿尔弗莱德医院是蒙纳士大学的附属医院，也是其医学院所在地，即阿尔弗莱德(Alfred)校区。